Ichabod erwacht 2013 in Sleepy Hollow, New York, als auch der kopflose Reiter (welcher sich später als einer der vier Reiter der Apokalypse – Tod – herausstellt) von einer unbekannten Macht aus seinem nassen Grab gerufen wird. Crane irrt durch die Veränderungen und sein Erwachen in einer Höhle orientierungslos umher, bis er von der Polizei als Mordverdächtiger festgenommen wird. Durch die Bekanntschaft mit Lt. Abbie Mills erfährt er, dass ihr Freund und Mentor, Sheriff August Corbin, von dem kopflosen Reiter enthauptet wurde.
 
Gemeinsam begeben sie sich in den Kampf gegen das Böse – er mit seinem Wissen zur amerikanischen Geschichte und sie mit ihren Fähigkeiten als Ermittlerin. Hilfe erhalten die beiden von Crane’s Ehefrau Katrina, einer Hexe, die vom Dämon Moloch seit ihrem Tod in einer Zwischenwelt gefangen gehalten wird. Auch der anfänglich skeptische Captain Frank Irving wird vom übernatürlichen eingeholt und muss die Wahrheit erkennen lernen und kämpft an der Seite von Crane und Mills, bis seine Familie mit hineingezogen wird.
 
Schritt für Schritt nähert sich die Gruppe dem Rätsel von Sleepy Hollow immer weiter an, bis es zum Showdown kommt…